Beklenmedik ve acımasız bir düşman kapıya dayandığında Kara Zor-El, yani Supergirl, gönülsüzce sürpriz bir yoldaşla ittifak kurar. İkili, hem intikamın ateşi hem de adaletin yüküyle, uzak yıldız sistemlerinde iz süren bir yolculuğa çıkar. Yolculuk boyunca kiralık avcılar peşlerine düşer, eski imparatorlukların gölgeleri nefeslerini keser. Krypton’un yankıları Kara’nın içini oyarken, zamanla yarışan bu kovalamaca bir felaketi durdurmanın anahtarına dönüşür. Yoldaşlıkları sırlarla sınanır; intikam duygusu Kara’yı yutmakla tehdit ederken, o ne tür bir kahraman olmak istediğine karar vermek zorundadır. Film, büyük ölçekli bir uzay operasını karakter odaklı bir hikayeyle harmanlarken, görkemli yıldız manzaraları ve metalik koloniler arasında nabız yükselten anlar sunar. Son kertede odak, Kara’nın büyümesine, adaletin bedeline ve galaksiyi korumanın kişisel anlamına kayar. Bu özet, yıldızlararası bir serüvenin kalbini işaret ediyor.